Prologen
De tre Norner, døtre af jordgudinden Erda, spinder skæbnens reb. Dette reb er et symbol på det, der skal ske i sidste ende. De skiftes til at fortælle historien om fortiden, idet de spinder mens de synger og giver rebet videre til den næste. Den første Norn fortæller, hvordan Wotan gik ud for at drikke af Visdommens Kilde, hvilket han mistede et øje for. Derefter huggede han et spyd af et træ, som derefter døde. Den anden Norn fortæller, hvordan en ung helt knækkede Wotans spyd, og hvordan guderne blev sendt fra Valhalla for at fælde Verdensasken. Den tredje Norn fortæller, hvordan stammerne fra asketræet er blevet stablet rundt om Valhalla, klar til en ild, der vil brænde alting. Nornerne har visioner om fremtiden. Rebet går i stykker. Nornerne forsvinder ned i jorden.
Brünnhilde og Siegfried kommer ud af en grotte ved klippen, hvor de blev efterladt i slutningen af den tredje opera. Siegfried skal af sted for at udføre heltegerninger. Han giver Brünnhilde ringen som et tegn på sin kærlighed til hende. Hun giver ham sin hest, som kaldes Grane (udtales: GRAH-ne). Siegfried rejser ned ad floden Rhinen.
Første akt
Første akt finder sted i salen i Gibichung-paladset. Gunther er Gibichungs høvding. Hans halvbror Hagen fortæller ham, at han ville se mere betydningsfuld ud, hvis han blev gift. Han siger også, at Gunthers søster Gutrune burde gifte sig. Han fortæller ham om Brünnhilde, som han mener stadig sover på klippen omgivet af ild, som ingen andre end Siegfried ville kunne komme igennem. Han siger, at hvis det lykkes dem at få Siegfried til at gifte sig med Gutrune, så kan hun overtale ham til at gå ud og fange Brünnhilde for Gunther. Han siger, at de kunne give Siegfried en drik (en særlig drik), som ville få ham til at glemme, at han elskede Brünnhilde.
De hører Siegfried's horn udenfor, og den store helt ankommer. Siegfried spørger Hagen, om han kender ham. Selvfølgelig gør Hagen det. Siegfried bærer den magiske tarnhjelm, som gør det muligt for en person at ændre form eller blive usynlig. Siegfried ved dog ikke, hvad tjærehjelmen kan, og Hagen må forklare ham det. Gutrune dukker op og tilbyder Siegfried en drink. Det er den drik, som skal få ham til at glemme enhver anden kvinde. Han drikker for Brünnhilde. Så snart han har drukket den, ser han på Gutrune og bliver forelsket i hende. Han indvilliger i at gifte sig med hende, og han indvilliger i at skaffe en kone til Gunther. Hagen fortæller ham om Brünnhilde på klippen. Siegfried har glemt hende. Han indvilliger i at tage tarnhjelmen på og forklæde sig som Gunther og gå ud for at hente Brünnhilde. Han går af sted og efterlader Hagen som vagt ved slottet.
Den næste scene finder sted på toppen af Valkyrie-stenen. Hendes søster Waltraute ankommer på en flyvende hest. Hun fortæller, at Wotan (deres far, den øverste gud) er vendt tilbage til Valhalla med sit spyd knækket. Hun fortæller, at han bad guderne om at stable træstammer fra Verdensasken op til en ild, som vil brænde alting. Wotan ønsker desperat, at ringen skal gives tilbage til Rhine Maidens (som var vogtere af guldet, som ringen blev smedet af, i den første opera). Brünnhilde nægter at give hende den ring, som Siegfried havde givet hende som et tegn på deres kærlighed. Waltraute forsvinder.
Efter at vejret er faldet til ro, flimrer flammerne igen. Siegfried ankommer, forklædt som Gunther. Brünnhilde er forfærdet over at se en person, som hun tror er en fremmed. Siegfried siger, at hun er hans brud, tvinger ringen af hendes finger og trækker hende ind i en hule for natten, selv om han lægger sværdet mellem dem.
Anden akt
Tilbage på paladset forsøger Alberich at overtale sin søn Hagen til at få ringen. Hagen ønsker at få ringen, men kun til sig selv. Siegfried ankommer. Han har ikke længere tjærehjelmen på, så han ligner sig selv. Hagen blæser i sit horn for at kalde sine vasaller (soldater) til en fest. Gunther skal giftes med Brünnhilde, og Siegfried skal giftes med Gutrune. Brünnhilde kan ikke forstå, hvorfor Siegfried gør dette. Hun ser ringen på hans finger og spørger ham, hvor han har fået den fra, da hun tror, at Gunther har taget den fra hende. Siegfried siger, at han vandt den ved at dræbe en drage. Han fortæller folk, hvordan han narrede Brünnhilde og sværger, at der lå et sværd mellem dem om natten, selvom Brünnhilde forsøger at få folk til at tro noget andet.
Brünnhilde er alene tilbage med Gunther og Hagen. Hun fortæller dem, at selv om Siegfried er så stærk og umulig at dræbe i kamp, har han et svagt punkt på ryggen. Gunther bryder sig ikke om tanken om at få Siegfried dræbt, men Hagen lover ham, at han så kan få ringen. De beslutter sig for at dræbe Siegfried og fortælle Gutrune, at han blev dræbt af et vildsvin.
Tredje akt
Den sidste akt foregår i en vild skov. Siegfrieds jagthorn høres, og derefter Gibichungs jagthorn. Ved floden møder Siegfried tilfældigvis Rhinpigerne og driller dem ved at vise dem ringen, men han giver dem den ikke. De fortæller ham om den forbandelse, der hviler på ringen, men Siegfried tror ikke på dem. Han møder Hagen. De drikker sammen. Siegfried fortæller mændene alt om sit liv, om hvordan han blev opdraget af Mime, om sværdet, dragen og fuglesangen. Så kan han ikke huske mere. Hagen giver ham endnu en bedøvet drik, som får ham til at begynde at huske, hvad der egentlig skete. Han husker Brünnhilde, og hvordan han fandt hende omgivet af ild. Efterhånden går det op for ham, hvordan han er blevet narret, og han føler en uudholdelig tristhed. To ravne flyver over ham, og Hagen stikker sit spyd i Siegfrieds ryg. Han dør, mens han udtaler Brünnhildes navn. Hans lig bæres bort til en begravelsesmarch.
Tilbage på paladset bliver hans lig bragt ind. Gutrune beskylder Gunther for at have myrdet ham, men Gunther siger, at Hagen gjorde det. Hagen siger, at han gjorde det, fordi Siegfried, da han var forklædt som Gunther, havde været i seng med Brünnhilde. Han forsøger at rive ringen fra den døde Siegfrieds finger, Gunther forsøger at stoppe ham, men bliver myrdet af Hagen. Han forsøger igen at snuppe ringen, men til alles rædsel rejser den døde helts arm sig i luften.
Brünnhilde kommer ind og fortæller alle, at hun har lovet Siegfried sin kærlighed. Gutrune forbander Hagen og falder ned på sin brors døde krop. Brünnhilde beordrer, at der skal gøres et ligbål (et bål) klar. Hun synger til Wotan, at Siegfried nu har fred i døden, og at hun nu forstår mere. Hun tager ringen og lover at give den tilbage til Rhinpigerne. Hun tænder bålet, som blusser op, og hun rider på sin hest Grane ind i flammerne. Hele bygningen bryder i brand, og Rhinen flyder over og slukker den. Hagen hopper i vandet i forsøget på at få ringen fra Rhinpigerne, som drukner ham og til sidst tager den tilbage. Oversvømmelsen stilner af, og Valhalla (gudernes palads) bliver oplyst af ilden. Guderne og heltene dør i flammerne. Gudernes tusmørke er sket, og Brünnhilde har forløst verden med sin kærlighed.
