Begyndte sin karriere og flyttede til Los Angeles
Dunham begyndte at optræde for publikum som teenager på forskellige steder, f.eks. i skolen, kirken og under sit arbejde på Six Flags. I mellemskoleårene begyndte han at optræde til banketter med deltagelse af lokale berømtheder som Dallas Cowboys quarterback Roger Staubach, og han havde udviklet sin egen stil med at latterliggøre dem, han optrådte for, idet han brugte dukkerne til at sige ting, der var for risikable til, at han kunne sige dem uden dem. Dunhams tv-debut kom i 1976, da den stadig præpubertære kunstner tiltrak sig opmærksomhed fra Dallas-reportere som Bill O'Reilly, der interviewede Dunham i forbindelse med en lokal nyhedshistorie. Dunham optrådte senere i reklamer for Datsun-forhandlere i Dallas og Tyler, mens han gik i gymnasiet. Da han var konferencier ved et talentshow på gymnasiet, tog han sig af en høker og vandt resten af publikum. I denne periode blev han så forbundet med sit håndværk, at han og en af sine dukker "medskrev" en klumme i skolebladet, og han poserede med sine dukker i årbøger som en billig måde at få professionelle billeder af sit nummer til reklameformål. Han blev kåret som "Most Likely to Succeed", og i 1980, efter at han havde afsluttet gymnasiet, satte Dunham sig selv et karrieremål om inden for ti år at få en optræden i The Tonight Show with Johnny Carson, hvilket blev betragtet som den "hellige gral" for komikere.
Det år begyndte Dunham at gå på Baylor University i håb om at få en grad i kommunikation og optrådte samtidig på campus. Han fløj også rundt i landet i weekenderne og lavede op til 100 private shows om året, hvor han underholdt erhvervskunder som General Electric, hvis administrerende direktør, Jack Welch, han gjorde grin med i sit nummer. I sit juniorår på college (1983-1984) tjente Dunham 70.000 dollars om året, og efterhånden som hans nummer spredte sig, fik han pladser som opvarmning for Bob Hope og George Burns, selv om han stadig opfattede sit nummer som ubearbejdet, da han ikke havde noget kendskab til standupkomik ud over sine Bill Cosby-plader. Han fik et gennembrud i 1985, da han blev bedt om at deltage i Broadway-showet Sugar Babies med Mickey Rooney og Ann Miller, som erstatning for det udgående varieténummer. For den naive og fromme Dunham var Broadway en ny verden fyldt med smukke showpiger og skrappe scenearbejdere, og hans første smagsprøve på underholdningsindustriens egoer kom, da Rooney kaldte Dunham ind i sit omklædningsrum og fortalte ham, at han kun var der af én grund: for at Rooney kunne skifte sine kostumer. Dunham optrådte også på Westbury Music Fair på Long Island. Disse tidlige erfaringer, hvor han brugte figurer som José Jalapeño on a Stick, lærte ham værdien af at ændre sit nummer regionalt, da jalapeño-vittighederne, der fungerede godt i Texas, ikke blev modtaget lige så godt af publikum på Long Island.
Efter at have taget eksamen fra Baylor University i 1986 fortsatte han med at finpudse sit nummer i komedieklubber i det sydvestlige USA med nye figurer som Peanut og Jose Jalapeño, men han kæmpede mod den opfattelse, han fik af andre komikere, at han ikke var en rigtig komiker, fordi han var afhængig af rekvisitter. Hans oplevelse i Catch a Rising Star i New York City tjente som en bitter bekræftelse på, hvor bugtalere stod i den komiske fødekæde, da konferencieren i denne klub gav Dunham ringe respekt. Ifølge Dunham reagerede han, efter at han ankom til klubben om aftenen og informerede konferencieren om, at han var bugtaler, med hån, idet han fortalte Dunham, at han ville få et sent tidsrum, og efter at dette tidsrum var kommet og gået, blev han ved med at udskyde Dunhams scenetid, indtil Dunham forlod klubben. I slutningen af 1988 følte Dunham, at hans karriere var nået så langt som muligt i Texas, og han flyttede til Los Angeles i Californien, men han fik aldrig, som han selv har sagt, "et rigtigt job", hvilket bekymrede hans forældre, som antog, at han ville begrænse sit nummer til lokale steder, f.eks. kirkelige forsamlinger. Da han først ankom til Los Angeles, gik hans komedie i hans nummer i vasken. Dunham tilskriver det til hans underudviklede komik og forklarer, at mens karakterernes personligheder var udviklet på det tidspunkt, var hans vittigheder det ikke. Derudover var komedieverdenen ikke imødekommende over for bugtalere, og hans manager, Judi Brown-Marmel, brugte ikke ordet "bugtaler", da hun fandt bookinger til ham, men valgte at præsentere ham som en komedie-duo. Efter at Dunham blev venner med Mike Lacey, ejeren af The Comedy & Magic Club i Hermosa Beach, gav Lacey Dunham en fast plads i klubben, hvor Dunham skærpede sit nummer ved at observere teknikker fra komikere som Jerry Seinfeld og følge råd fra kollegaen Bill Engvall og bevæge sig væk fra sit G-klassificerede materiale og hen imod mere voksne temaer.
The Tonight Show og videre
I slutningen af 1988 fik Dunham at vide af James McCawley, en talentbooker for The Tonight Show with Johnny Carson, at Dunham ville få en plads i programmet. Selv om den 26-årige Dunham var begejstret over, at hans 10-årige mål var nået to år før tid, aflyste McCawley senere Dunhams optræden efter at have overværet en offentlig optræden af Dunham sammen med Roseanne Barr dagen før Dunhams planlagte optagelse af Tonight Show. McCawley meddelte Dunham på dagen for den planlagte optagelse, at han havde taget fejl i sin første vurdering af Dunham, som han nu sagde, at hun ikke var klar til The Tonight Show. Den ydmygede Dunham, hvis drømme blev ødelagt, fortsatte med at stramme sit nummer i Los Angeles-klubberne og optrådte med det samme seksmåneders segment med Peanut i alt ni gange for McCawley i løbet af de næste par måneder. Endelig på Ice-House i Pasadena i april 1990, efter at Dunham havde udført det samme segment, meddelte McCawley Dunham, at han endelig ville få sin Tonight Show-optræden. Dunham og Peanut optrådte i The Tonight Show with Johnny Carson den 6. april 1990 sammen med gæsterne Bob Hope og B.B. King. Efter sit nummer blev han inviteret til at sætte sig på Johnny Carsons sofa, hvilket kun tre komikere nogensinde havde fået under deres første Carson-optræden, hvilket var et tegn på anerkendelse. Da Dunham satte sig ved siden af Carsons skrivebord, trak han Walter frem, som sagde til Carsons sidekick Ed McMahon: "Stop med at sende mig al din forbandede post". På det tidspunkt så Dunham sin optræden i Tonight Show som sit store gennembrud, men var frustreret over sine forældres oprindelige misbilligelse over Walters brug af ordene "hell" og "damn", og han skulle slide i ubemærkethed i yderligere tolv år, hvor han fortsatte sin stand up på spillesteder som The Improv-kæden og optrådte i små roller på tv. En af disse var f.eks. et afsnit af Ellen fra 1996, hvor han optrådte sammen med Walter. Dunham optrådte også sammen med Walter i en tv-reklame for Hertz. Dunham ville optræde i The Tonight Show i alt fire gange, samt lignende tv-steder som Hot Country Nights, hvor han optrådte i et segment i dette show med sangerinden Reba McEntire. Denne eksponering var med til at gøre Dunham til en stor teaterhovednavn, hvilket var en sjælden bedrift for en bugtaler, men i midten af 1990'erne var hans tv-optrædener blevet mindre, og med dem blev hans scenepublikum også mindre og mindre.
Dunham flyttede tilbage til klubberne og spillede mere end 200 gange om året. For at bevare forbindelsen til sin fanbase brugte han spørgsmålskort, som han fik publikum til at udfylde i forbindelse med sine forestillinger, til at opbygge en database, som var skræddersyet til det spirende World Wide Web. Selv om han blev kåret som den sjoveste mandlige standup-kunstner ved American Comedy Awards i 1998, holdt hans arbejde i klubberne ham væk fra sin kone og sine døtre mellem to og tre uger hver måned, hvilket belastede hans ægteskab og gjorde det svært at betale regninger til hans udvidede familie. I 2002 håbede Dunham på at få flere tv-jobs for at øge sin profil og lette sit standupskema. En sådan eksponering var ikke mulig indtil en succesfuld optræden i The Best Damn Sports Show Period, hvor Dunham og Walter lavede vittigheder på bekostning af medværterne Tom Arnold, Michael Irvin, John Salley og John Kruk, hvilket fik dem til at grine og gav Dunham tiltrængt eksponering. I 2003 var Dunham den foretrukne kandidat til at erstatte Jimmy Kimmel på Fox NFL Sunday, men værterne Howie Long og Terry Bradshaw var ikke glade for tanken om at blive overgået af en dukke, og som Dunham fortæller det, var de ikke imødekommende over for Dunham og tillod ham ikke at få et ord med på vejen under sin optræden.
At finde stjernestatus: Dunhams første Comedy Central-specials
Den 18. juli 2003 optrådte Dunham i Comedy Central Presents, sin første solooptræden på Comedy Central. I løbet af sit halvtimes-stykke præsenterede han José Jalapeño on a Stick, Walter, en tidlig version af Melvin the Superhero Guy og Peanut, som Dunham var begyndt at markedsføre i en serie dukker. Optrædenen var en succes, men Comedy Central var imod at give Dunham mere sendetid, da de mente, at han ikke passede godt til dem. I 2005 besluttede Dunham at satse på at finansiere sin egen komedie-DVD, Jeff Dunham: Arguing with Myself, som blev optaget i Santa Ana, Californien. Dunhams manager, Judi Brown-Marmel, pressede tv-stationen til at sende den, idet hun henviste til Dunhams tiltrækningskraft og merchandisingindtægter og argumenterede for, at tv-stationen havde brug for mere varieret indhold. Overrasket af de høje seertal for den første koncertfilm med Blue Collar Comics samme år begyndte netværket at genoverveje sit brand. I slutningen af 2006 sendte Comedy Central Arguing with Myself, som tiltrak to millioner seere, da den blev sendt, og solgte to millioner dvd'er.
I 2007 optrådte Dunham som The Amazing Ken with José Jalapeño on a Stick i Larry the Cable Guy-spillefilmen Delta Farce.
Hans anden specialudsendelse, Jeff Dunham: Spark of Insanity, blev optaget i Warner Theater i Washington, D.C. samme år. Den tjente ikke blot til at cementere Dunhams stjernestatus, men også til at introducere hans mest kontroversielle karakter, Achmed the Dead Terrorist, som blev en viral internetsensation. Et klip af Achmed fra Insanity tiltrak over 140 millioner hits på YouTube, hvilket gjorde det til det niende mest sete klip på dette websted i oktober 2009. I 2008 havde Dunhams figurer krydset sprogbarrierer, idet hans specials blev eftersynkroniseret til publikum i forskellige lande som Frankrig, og Dunham fik forespørgsler om at optræde i Sydafrika, Australien, Norge, Danmark, Kina og Mellemøsten. Jeff Dunham's Very Special Christmas Special blev optaget på Pabst Theater i Milwaukee, Wisconsin samme år og havde premiere på Comedy Central den 16. november 2008 og blev set af 6,6 millioner seere. Den blev tilgængelig på dvd og Blu-ray den 18. november 2008. Specialets premiere var den mest populære tv-udsendelse i Comedy Central's historie.
I september 2008 nåede Dunhams karriere nye højder, da han begyndte at optræde i arenaer fyldt med titusindvis af mennesker. Dunham var noget betænkelig ved så store spillesteder, men tilpassede sig ved at justere timingen af hans ofte hurtige udvekslinger med dukkerne, så publikum længst væk fra scenen kunne få tid til at reagere.
Ud over sine komediespecials udgav Dunham også sit første musikalbum, Don't Come Home for Christmas, den 4. november 2008. Det indeholder originale julesange samt en parodi på "Jingle Bells" af Achmed med titlen "Jingle Bombs". Alle sangene, med undtagelse af "Jingle Bombs", er skrevet og akkompagneret af Brian Haner, der sluttede sig til Dunhams nummer som "Guitar Guy". Hans første optræden på skærmen var i Jeff Dunham's Very Special Christmas Special.
2009 - i dag
I marts 2009 underskrev Dunham en multiplatformsaftale med Comedy Central. Aftalen omfattede en fjerde stand-up special, der skulle sendes i 2010, dvd'er, et partnerskab om forbrugerprodukter, en turné i 60 byer fra september 2010 og en ordre på en tv-serie med titlen The Jeff Dunham Show, der fik premiere den 22. oktober 2009. På trods af den mest sete premiere i Comedy Central's historie og højere gennemsnitlige seertal end andre shows på netværket blev showet aflyst efter kun én sæson på grund af dårlige anmeldelser og højere produktionsomkostninger end andre Comedy Central-shows.
Dunham optrådte i en gæsteoptræden sammen med Bubba J i NBC's tv-serie 30 Rock, hvor hun spillede en bugtaler ved navn Rick Wayne og hans dukke Pumpkin fra Stone Mountain, Georgia. I november 2009 optrådte Dunham også sammen med Walter i "Hart to Hart", et afsnit af Disney Channel-serien Sonny With a Chance, som to sikkerhedsvagter.
Dunham medvirkede i Steve Carell/Paul Rudds komedie Dinner for Schmucks fra 2010 som Lewis med en ny dukke ved navn Diane.
Hans fjerde speciale, Jeff Dunham: Controlled Chaos, havde premiere den 25. september 2011 på Comedy Central.